ミツバチ（）労働者の繁殖投資の増加をトリガするブルード信号の強化された知覚と処理の神経proteomicの基礎

The neuroproteomic basis of enhanced perception and processing of brood signals that trigger increased reproductive investment in honeybee () workers.

• Xufeng Zhang
• Han Hu
• Bin Han
• Qiaohong Wei
• Lifeng Meng
• Fan Wu
• Yu Fang
• Mao Feng
• Chuan Ma
• Olav Rueppell
• Jianke Li

抄録

複雑な社会行動の神経基盤は、まだ十分に理解されていない。ミツバチでは、生殖投資の決定は、コロニーレベルで行われます。クイーンは、アドリビトゥムローヤルゼリー（RJ）の分泌物の形で看護師のミツバチから特定の親のケアを受ける女性が指定された幼虫から開発しています。一般的に、飼育される新しい女王蜂の数は限られていますが、数十年にわたってRJ生産を強化するための「ローヤルゼリー蜂」（RJB）の遺伝子育種は、女王蜂の繁殖投資を劇的に増加させることにつながりました。ここでは、RJBと非選抜のイタリアミツバチ（ITB）を比較し、キノコ体（MB）と触角小葉（AL）における幼虫の信号の認知処理が、彼らの行動の違いにどのように寄与しているかを調査した。交差育成実験により、RJB症候群が主にナースビーの全養育行動の変化によるものであることを確認した。吻伸展反射の嗅覚条件付けを用いて、RJBの看護師はITBの看護師に比べて幼虫の臭いに自発的に反応する頻度が高いが、その後の学習は同程度の速度で発生することを示している。これらの表現型の知見は、脳のプロテオーム、特にALのプロテオームがRJBとITBで異なることを示すことで裏付けられている。特に、RJBでは、ITBと比較して、エネルギー代謝や栄養代謝、信号伝達のプロセスがアップレギュレーションされており、触角からのブルード信号を受信・処理するためのALが活性化されていることが明らかになりました。さらに、神経系が発達している初期の時期には、ローヤルゼリー蛋白質やヘキサメリンがITBに比べて豊富に含まれていることから、これらの蛋白質が神経生物学的に重要な役割を果たしていることが示唆されました。以上のことから、RJBは幼虫に対する強い嗅覚反応を進化させてきたことが明らかになり、これはナースミツバチの育児行動を増加させる数多くの神経生理学的適応によって可能になった。

The neuronal basis of complex social behavior is still poorly understood. In honeybees, reproductive investment decisions are made at the colony-level. Queens develop from female-destined larvae that receive particular alloparental care from nurse bees in the form of ad-libitum royal jelly (RJ) secretions. Typically, the number of raised new queens is limited but genetic breeding of "royal jelly bees" (RJBs) for enhanced RJ production over decades has led to a dramatic increase of reproductive investment in queens. Here, we compare RJBs to unselected Italian bees (ITBs) to investigate how their cognitive processing of larval signals in the mushroom bodies (MBs) and antennal lobes (ALs) may contribute to their behavioral differences. A cross-fostering experiment confirms that the RJB syndrome is mainly due to a shift in nurse bee alloparental care behavior. Using olfactory conditioning of the proboscis extension reflex, we show that the RJB nurses spontaneously respond more often to larval odors compared to ITB nurses but their subsequent learning occurs at similar rates. These phenotypic findings are corroborated by our demonstration that the proteome of the brain, particularly of the ALs differs between RJBs and ITBs. Notably, in the ALs of RJB newly emerged bees and nurses compared to ITBs, processes of energy and nutrient metabolism, signal transduction are up-regulated, priming the ALs for receiving and processing the brood signals from the antennae. Moreover, highly abundant major royal jelly proteins and hexamerins in RJBs compared to ITBs during early life when the nervous system still develops suggest crucial new neurobiological roles for these well-characterized proteins. Altogether, our findings reveal that RJBs have evolved a strong olfactory response to larvae, enabled by numerous neurophysiological adaptations that increase the nurse bees' alloparental care behavior.

Published under license by The American Society for Biochemistry and Molecular Biology, Inc.