タンパク質生産のエネルギーコストを低減するための選択は、遺伝子導入剤のGC含有量とアミノ酸組成の偏りを駆動する

Selection for Reducing Energy Cost of Protein Production Drives the GC Content and Amino Acid Composition Bias in Gene Transfer Agents.

• Roman Kogay
• Yuri I Wolf
• Eugene V Koonin
• Olga Zhaxybayeva

抄録

遺伝子導入剤（GTA）は、細菌のゲノム、特に細菌のゲノムに組み込まれたウイルス様要素である。 GTAは栄養ストレス下で誘導され、細菌のDNAのランダムな断片をミニファージ粒子に組み込み、宿主細胞を溶解し、隣接する細菌に感染することで、水平方向の遺伝子導入を促進することが可能である。GTA遺伝子は、相同ウイルス遺伝子と宿主遺伝子のアミノ酸組成を比較した結果、タンパク質生産のエネルギーコストの低減を目的とした正の選択が顕著な条件下で進化することを示した。GTA遺伝子におけるエネルギー節約は、最も豊富で必須の細菌タンパク質をコードする遺伝子におけるエネルギー節約に匹敵するか、あるいはそれ以上に顕著である。また、ウイルスがGTAから遺伝子を獲得した場合、アミノ酸組成の偏りは進化の過程で消失し、タンパク質生産のエネルギーコストの低減がGTAの進化の重要な要因であり、細菌ウイルスの進化の重要な要因ではないことが示された。これらの知見は、GTAが利己的なウイルス的要素ではなく、細菌の適応を表していることを強く示唆している。GTAの生産は宿主細胞を殺し、GTAゲノムを伝播させないので、GTAは親族または集団選択を介して進化の過程で保持されている可能性が高いように思われる。したがって、我々は、GTAは、水平的な遺伝子移動を介した代謝・輸送能力の拡散と、GTA産生細胞の利他的な自殺の結果として生じる栄養供給量の増加を介して、エネルギーが制限された条件下での細菌集団の生存を容易にするという仮説を立てている。進化生物学の分野では、キン選択と集団選択は依然として論争の的となっている。我々は、細菌の遺伝子導入剤（GTA）が、関連するウイルスではなく、GTA粒子生産のエネルギーコストを削減するための正の選択条件下で進化することを示すことによって、これらのタイプの選択が細菌集団において機能している可能性が高いことを論じている。我々は、GTAが栄養制限下での細菌の生存を媒介する専用デバイスであるという仮説を立てた。栄養ストレス条件下でGTAが与える利益には、細菌の栄養利用能力を高める遺伝子の水平伝播や、GTA産生細菌の溶解による栄養供給量の増加が含まれているように思われる。

Gene transfer agents (GTAs) are virus-like elements integrated into bacterial genomes, particularly, those of The GTAs can be induced under conditions of nutritional stress, incorporate random fragments of bacterial DNA into miniphage particles, lyse the host cells, and infect neighboring bacteria, thus enhancing horizontal gene transfer. We show that GTA genes evolve under conditions of pronounced positive selection for the reduction of the energy cost of protein production as shown by comparison of the amino acid compositions with those of both homologous viral genes and host genes. The energy saving in GTA genes is comparable to or even more pronounced than that in the genes encoding the most abundant, essential bacterial proteins. In cases in which viruses acquire genes from GTAs, the bias in amino acid composition disappears in the course of evolution, showing that reduction of the energy cost of protein production is an important factor of evolution of GTAs but not bacterial viruses. These findings strongly suggest that GTAs represent bacterial adaptations rather than selfish, virus-like elements. Because GTA production kills the host cell and does not propagate the GTA genome, it appears likely that the GTAs are retained in the course of evolution via kin or group selection. Therefore, we hypothesize that GTAs facilitate the survival of bacterial populations under energy-limiting conditions through the spread of metabolic and transport capabilities via horizontal gene transfer and increases in nutrient availability resulting from the altruistic suicide of GTA-producing cells. Kin selection and group selection remain controversial topics in evolutionary biology. We argue that these types of selection are likely to operate in bacterial populations by showing that bacterial gene transfer agents (GTAs), but not related viruses, evolve under conditions of positive selection for the reduction of the energy cost of GTA particle production. We hypothesize that GTAs are dedicated devices mediating the survival of bacteria under conditions of nutrient limitation. The benefits conferred by GTAs under nutritional stress conditions appear to include horizontal dissemination of genes that could provide bacteria with enhanced capabilities for nutrient utilization and increases of nutrient availability occurring through the lysis of GTA-producing bacteria.

Copyright © 2020 Kogay et al.