眼外受光から色素移動制御へ：ランタンシャーク発光の新たな制御機構の解明

From extraocular photoreception to pigment movement regulation: a new control mechanism of the lanternshark luminescence.

• Laurent Duchatelet
• Tomohiro Sugihara
• Jérôme Delroisse
• Mitsumasa Koyanagi
• René Rezsohazy
• Akihisa Terakita
• Jérôme Mallefet

抄録

ベルベットベリー・ランタンシャーク（Etmopterus spinax）は、海洋環境下で周囲のブルーライトに照らされて姿を消すために、対照明を利用しています。このサメは、メラトニン（MT）とプロラクチン（PRL）が発光のトリガーとなり、α-メラノサイト刺激ホルモン（α-MSH）と副腎皮質刺激ホルモン（ACTH）が抑制的な役割を果たしているホルモン制御生物発光を表示します。また、眼外エンセファロプシン(Es-Opn3)も発光調節因子として作用することが仮説されていた。これらの化合物（MT, α-MSH, ACTH, opsin）の大部分は、メタゾウ類の色素内での色素の動きを調節する急速な生理的色変化のメンバーである。興味深いことに、ランタンシャークのフォトフォアは、部分的にメラノフォア様細胞で構成された虹彩様構造（ILS）で構成され、フォトフォアシャッターの役割を果たしている。本研究では、(i)Es-Opn3 と(ii)MT とα-MSH/ACTH の両方の経路に関与するアクターが、サメの生物発光と ILS 細胞の色素運動にどのような役割を果たしているのかを調べた。その結果、ILS細胞の色素凝集には、Es-OPn3、MT、イノシトール三リン酸(IP)、細胞内カルシウム、カルシウム依存性カルモジュリン、ダイニンが関与していることが明らかになった。逆に、ILS細胞色素の分散には、キネシンを含むα-MSH/ACTH経路が関与していることが明らかになった。その結果、ランタンシャークの発光は、フォトフォア内でのILS細胞色素のバランスのとれた双方向の運動によって制御されているように見える。このことは、ランタンシャークの発光組織における光受容と光放出の間に機能的なつながりがあることを示唆しており、これらの生物の発光制御について貴重な知見を与えている。

The velvet belly lanternshark, Etmopterus spinax, uses counterillumination to disappear in the surrounding blue light of its marine environment. This shark displays hormonally controlled bioluminescence in which melatonin (MT) and prolactin (PRL) trigger light emission, while α-melanocyte-stimulating hormone (α-MSH) and adrenocorticotropic hormone (ACTH) play an inhibitory role. The extraocular encephalopsin (Es-Opn3) was also hypothesized to act as a luminescence regulator. The majority of these compounds (MT, α-MSH, ACTH, opsin) are members of the rapid physiological colour change that regulates the pigment motion within chromatophores in metazoans. Interestingly, the lanternshark photophore comprises a specific iris-like structure (ILS), partially composed of melanophore-like cells, serving as a photophore shutter. Here, we investigated the role of (i) Es-Opn3 and (ii) actors involved in both MT and α-MSH/ACTH pathways on the shark bioluminescence and ILS cell pigment motions. Our results reveal the implication of Es-Opn3, MT, inositol triphosphate (IP), intracellular calcium, calcium-dependent calmodulin and dynein in the ILS cell pigment aggregation. Conversely, our results highlighted the implication of the α-MSH/ACTH pathway, involving kinesin, in the dispersion of the ILS cell pigment. The lanternshark luminescence then appears to be controlled by the balanced bidirectional motion of ILS cell pigments within the photophore. This suggests a functional link between photoreception and photoemission in the photogenic tissue of lanternsharks and gives precious insights into the bioluminescence control of these organisms.