細菌からの横方向遺伝子移入によるビオチン供給は動物の体力向上に寄与する

Biotin provisioning by horizontally transferred genes from bacteria confers animal fitness benefits.

• Fei-Rong Ren
• Xiang Sun
• Tian-Yu Wang
• Ya-Lin Yao
• Yan-Zhen Huang
• Xue Zhang
• Jun-Bo Luan

抄録

昆虫共生は自然界に広く存在し、昆虫共生においては横方向の遺伝子導入が一般的に行われている。しかし、昆虫共生における水平移動遺伝子（HTG）の機能については、ビタミンB群が不足している植物の葉を昆虫が食べられるようになるメカニズムなど、まだ推測の域を出ていない。これまでに、コナジラミのHTGの存在により、コナジラミBemisia tabaciと共生性のHamiltonellaの両方からのビオチン合成経路に冗長性があることを発見した。ここでは、ハミルトネラを除去するとビオチンレベルは低下したが、コナジラミの水平移動ビオチン遺伝子の発現は上昇したことを示した。HTGsタンパク質は、共生体を収容するバクテリオサイトと呼ばれる特殊な昆虫細胞で特異的な発現パターンを示す。コナジラミのHTGsとの相補化により、大腸菌ビオチン遺伝子ノックアウト変異体が救済された。さらに、Hamiltonellaに感染したコナジラミのHTGをサイレンシングすると、ビオチンレベルが低下し、成虫の生存と繁殖が妨げられたが、これはビオチンの補給によって部分的に救済された。ビオチンの水平移動遺伝子は、それぞれの実験室培養物に保存されており、地理的に多様な分布を持つコナジラミの種に保存されており、進化の起源を共有している。本研究では、後天的に獲得したHTGを介して合成されたビオチンがコナジラミにおいて重要であり、他の動物においても同様に重要である可能性があることを初めて実験的に証明した。本研究の結果は、動物-微生物共生におけるビタミンB群の供給が、細菌共生体から動物宿主への水平的な遺伝子移入事象を介して頻繁に進化したことを示唆している。また、本研究は、微生物生態学のより広い文脈の中で、動物ゲノムが細菌由来の遺伝子の機能移入によってどのように進化してきたのかを明らかにするものである。

Insect symbionts are widespread in nature and lateral gene transfer is prevalent in insect symbiosis. However, the function of horizontally transferred genes (HTGs) in insect symbiosis remains speculative, including the mechanism that enables insects to feed on plant phloem deficient in B vitamins. Previously, we found there is redundancy in biotin synthesis pathways from both whitefly Bemisia tabaci and symbiotic Hamiltonella due to the presence of whitefly HTGs. Here, we demonstrate that elimination of Hamiltonella decreased biotin levels but elevated the expression of horizontally transferred biotin genes in whiteflies. HTGs proteins exhibit specific expression patterns in specialized insect cells called bacteriocytes housing symbionts. Complementation with whitefly HTGs rescued E. coli biotin gene knockout mutants. Furthermore, silencing whitefly HTGs in Hamiltonella-infected whiteflies reduced biotin levels and hindered adult survival and fecundity, which was partially rescued by biotin supplementation. Each of horizontally transferred biotin genes are conserved in various laboratory cultures and species of whiteflies with geographically diverse distributions, which shares an evolutionary origin. We provide the first experimental evidence that biotin synthesized through acquired HTGs is important in whiteflies and may be as well in other animals. Our findings suggest that B vitamin provisioning in animal-microbe symbiosis frequently evolved from bacterial symbionts to animal hosts through horizontal gene transfer events. This study will also shed light on how the animal genomes evolve through functional transfer of genes with bacterial origin in the wider contexts of microbial ecology.