タンデム遺伝子の重複は、植物におけるカフェインとクロシン生合成経路の発散的進化を促進する

Tandem gene duplications drive divergent evolution of caffeine and crocin biosynthetic pathways in plants.

• Zhichao Xu
• Xiangdong Pu
• Ranran Gao
• Olivia Costantina Demurtas
• Steven J Fleck
• Michaela Richter
• Chunnian He
• Aijia Ji
• Wei Sun
• Jianqiang Kong
• Kaizhi Hu
• Fengming Ren
• Jiejie Song
• Zhe Wang
• Ting Gao
• Chao Xiong
• Haoying Yu
• Tianyi Xin
• Victor A Albert
• Giovanni Giuliano
• Shilin Chen
• Jingyuan Song

抄録

背景:

植物は、環境への適応力を高める特殊な代謝物を多面的に進化させてきました。例えば、プリン系向精神性アルカロイドであるカフェインや、グリコシル化されたアポカロテノイド色素であるクロシンなどがあります。両クラスの化合物は、遠縁の植物属のほんの一握り（カフェインのためのコフェア、カメリア、Paullinia、およびIlex、クロッカス、Buddleja、およびクロシンのためのクチナシ）で発見されており、おそらく収束進化を経て進化したと考えられます。近縁のCoffea属とGardenia属はルビアセア科に属し、それぞれカフェインとクロシンを合成している。

BACKGROUND: Plants have evolved a panoply of specialized metabolites that increase their environmental fitness. Two examples are caffeine, a purine psychotropic alkaloid, and crocins, a group of glycosylated apocarotenoid pigments. Both classes of compounds are found in a handful of distantly related plant genera (Coffea, Camellia, Paullinia, and Ilex for caffeine; Crocus, Buddleja, and Gardenia for crocins) wherein they presumably evolved through convergent evolution. The closely related Coffea and Gardenia genera belong to the Rubiaceae family and synthesize, respectively, caffeine and crocins in their fruits.

結果:

本研究では、オックスフォードナノポア配列決定法とHi-C技術を用いて得られたクロシン生産種であるクチナシの染色体レベルでのゲノムアセンブリーを報告する。ゲノム解析と機能解析により、クロシン生合成の専用経路を完全に解読したのは、どの植物でも初めてである。また、Coffea canephora や他のユーズド科植物のゲノムとの比較解析により、Coffea のカフェイン合成酵素とクチナシのクロシン経路の最初の専用遺伝子である GjCCD4a が、それぞれ最近のタンデム遺伝子の重複によって進化してきたことを明らかにした。対照的に、クチナシクロシン経路の後のステップをコードする遺伝子であるALDHとUGTは、より古い遺伝子の重複によって進化し、GjCCD4a遺伝子が進化した後に初めてクロシン生合成経路に組み込まれたと考えられる。

RESULTS: Here, we report a chromosomal-level genome assembly of Gardenia jasminoides, a crocin-producing species, obtained using Oxford Nanopore sequencing and Hi-C technology. Through genomic and functional assays, we completely deciphered for the first time in any plant the dedicated pathway of crocin biosynthesis. Through comparative analyses with Coffea canephora and other eudicot genomes, we show that Coffea caffeine synthases and the first dedicated gene in the Gardenia crocin pathway, GjCCD4a, evolved through recent tandem gene duplications in the two different genera, respectively. In contrast, genes encoding later steps of the Gardenia crocin pathway, ALDH and UGT, evolved through more ancient gene duplications and were presumably recruited into the crocin biosynthetic pathway only after the evolution of the GjCCD4a gene.

結論:

本研究では、カフェインとクロシンの2つの特徴的な二次代謝経路が、どちらも完全な経路を持たない共通の祖先から、コーヒー科(Rubiaceae)の中で重複進化したことを明らかにした。これらの発見は、植物の特殊な代謝の進化におけるタンデム重複の役割についての重要な洞察を与えるものである。

CONCLUSIONS: This study shows duplication-based divergent evolution within the coffee family (Rubiaceae) of two characteristic secondary metabolic pathways, caffeine and crocin biosynthesis, from a common ancestor that possessed neither complete pathway. These findings provide significant insights on the role of tandem duplications in the evolution of plant specialized metabolism.