横方向の遺伝子導入は、効率的なC4生化学への進化の近道として機能している

Lateral gene transfer acts as an evolutionary shortcut to efficient C4 biochemistry.

• Chatchawal Phansopa
• Luke T Dunning
• James D Reid
• Pascal-Antoine Christin

抄録

タンパク質を新しい機能に適応させるためには、アミノ酸置換によるタンパク質の動態の変化が必要となることが多い。このプロセスでは、複数の突然変異が必要となることがあり、そのために長い期間の選択が必要となります。異なる種間での遺伝子の移動は、すでに新しい機能に適応したタンパク質を提供することで、このプロセスを加速させることができるかもしれない。しかし、この仮説は多細胞真核生物ではまだ検証されていない。イネ科の植物であるAlloteropsisは、C4経路の重要な反応の一つを触媒する酵素であるホスホエノールピルビン酸カルボキシラーゼ（PEPC）をコードする遺伝子が多様に存在するため、この仮説を検証するのに理想的なシステムである。アロテロプシスの様々なアクセションは、他の機能から比較的最近になって取り入れられた在来型のアイソフォームを使用しているか、またはC4形質をはるかに早く進化させた遠い近縁種から横方向に獲得したアイソフォームを使用しています。酵素の動態を比較することで、アミノ酸置換の少ないネイティブアイソフォームは非C4先祖型と同様の基質KM値を持つが、触媒効率の著しい向上を示すことを示した。したがって、ネイティブのアイソフォームの共同採用は、1つの種内で観察された永続的な遺伝的変異に依存しているように見える触媒の急速な改善が続いていた。より多くのアミノ酸置換を持つネイティブのC4アイソフォームは、親和性のさらなる変化を示し、最初の触媒的改善に続いて徐々に修正が加えられたことを示唆している。最後に、後天的に獲得された遺伝子は、触媒効率の強い増加と基質の処理における重要な変化の両方を示した。同じ生理学的新規性を共有する遠い種間での遺伝子導入は、より効率的な酵素への進化の近道となり、進化を効果的に加速させると結論づけた。

The adaptation of proteins for novel functions often requires changes in their kinetics via amino acid replacement. This process can require multiple mutations, and therefore extended periods of selection. The transfer of genes among distinct species might speed up the process, by providing proteins already adapted for the novel function. However, this hypothesis remains untested in multicellular eukaryotes. The grass Alloteropsis is an ideal system to test this hypothesis due to its diversity of genes encoding phosphoenolpyruvate carboxylase (PEPC), an enzyme that catalyses one of the key reactions in the C4 pathway. Different accessions of Alloteropsis either use native isoforms relatively recently co-opted from other functions or isoforms that were laterally acquired from distantly related species that evolved the C4 trait much earlier. By comparing the enzyme kinetics we show that native isoforms with few amino acid replacements have substrate KM values similar to the non-C4 ancestral form, but exhibit marked increases in catalytic efficiency. The co-option of native isoforms was therefore followed by rapid catalytic improvements, which appear to rely on standing genetic variation observed within one species. Native C4 isoforms with more amino acid replacements exhibit additional changes in affinities, suggesting that the initial catalytic improvements are followed by gradual modifications. Finally, laterally acquired genes show both strong increases in catalytic efficiency and important changes in substrate handling. We conclude that the transfer of genes among distant species sharing the same physiological novelty creates an evolutionary shortcut toward more efficient enzymes, effectively accelerating evolution.

© The Author(s) 2020. Published by Oxford University Press on behalf of the Society for Molecular Biology and Evolution.