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Appl. Environ. Microbiol..2020 Jul;86(14). e00489-20. doi: 10.1128/AEM.00489-20.Epub 2020-07-02.


Sea Cucumber Intestinal Regeneration Reveals Deterministic Assembly of the Gut Microbiome.

  • Brooke L Weigel
PMID: 32358014 DOI: 10.1128/AEM.00489-20.


腸内マイクロバイオームは宿主生物の健康に広範囲な影響を及ぼすため、発生途上の腸内で微生物群集が形成されるプロセスを理解することは、現在の研究の優先課題となっています。ここでは、腸内マイクロバイオームの集合体を研究するための有望なモデル系として、ホロチューリア(ナマコ;エキノデルマータ門としても知られている)を宿主とした研究を行っている。ホロサウルスは、腸の再生を迅速に行い、腸組織の発達から宿主の発生を切り離し、成熟した宿主個体における腸内マイクロバイオームの実験的操作を可能にするというユニークな能力を持っている。本研究では、ナマコを用いて腸内再生を誘導し、再生した胃と腸のマイクロバイオームを16S rRNA遺伝子のイルミナシーケンシングを用いて、腸内再生前と再生後0,13,17,20日目に特徴付けした。再生胃腸組織は、再生組織でははるかに高いアルファの多様性とタキサの均等性と、成熟組織のものとは有意に異なる微生物コミュニティを持っていた。流水水槽内の多様な堆積物や海水微生物プールに浸漬したにもかかわらず、再生腸内微生物群集は再生の各段階で異なり、レプリケート間で非常に類似した群集構造を示しており、特定の微生物群集の決定論的宿主選択の証拠となった。さらに、再生した腸組織は、炭素を固定したり、侵入してきた病原体を分解したりする微生物を含む、ナマコの宿主にエネルギーや免疫上の利点を与えるマイクロバイオームを獲得したと考えられる。腸内マイクロバイオームは動物の健康の多くの側面に関係しており、腸内マイクロバイオームの集合体を形成するプロセスを調べるために、自然でありながら扱いやすい実験システムが大いに必要とされている。ここでは、腸内微生物のコロニー化を研究するための実験系として、ホロチュリアン(ナマコ)を探索した。誘導蒸散後、微生物群集は再生動物において20日間にわたって特徴づけられた。この研究では、ナマコの腸内でのコロニー化は決定論的であることが示された。多様な環境微生物群集に浸漬したにもかかわらず、腸内で増殖した微生物の特定のサブセットは、宿主にエネルギーや免疫上の利点を与える可能性の高い分類群を含む。ナマコは、迅速で再現性のある腸組織再生が可能な実験システムを提供するため、腸内マイクロバイオームアセンブリの理解に革命を起こす可能性を秘めている。

The gut microbiome has far-reaching effects on host organism health, so understanding the processes that underlie microbial community assembly in the developing gut is a current research priority. Here, a holothurian (also known as sea cucumber; phylum Echinodermata) host is explored as a promising model system for studying the assembly of the gut microbiome. Holothurians have a unique capacity for evisceration (expulsion of the internal organs), followed by rapid regeneration of the gut, decoupling host ontogeny from gut tissue development and permitting experimental manipulation of the gut microbiome in mature host individuals. Here, evisceration was induced in the sea cucumber , and regenerating stomach and intestine microbiomes were characterized before and on days 0, 13, 17, and 20 after evisceration using Illumina sequencing of 16S rRNA genes. Regenerating stomach and intestine tissues had microbial communities significantly different from those of mature tissues, with much higher alpha diversity and evenness of taxa in regenerating tissues. Despite immersion in a diverse pool of sediment and seawater microbes in flowthrough seawater aquaria, regenerating gut microbiomes differed at each stage of regeneration and displayed a highly similar community structure among replicates, providing evidence for deterministic host selection of a specific microbial consortium. Moreover, regenerating gut tissues acquired a microbiome that likely conferred energetic and immune advantages to the sea cucumber host, including microbes that can fix carbon and degrade invading pathogens. The gut microbiome is pertinent to many aspects of animal health, and there is a great need for natural but tractable experimental systems to examine the processes shaping gut microbiome assembly. Here, the holothurian (sea cucumber) was explored as an experimental system to study microbial colonization in the gut, as individuals have the ability to completely eviscerate and rapidly regenerate their digestive organs. After induced evisceration, microbial community assembly was characterized over 20 days in regenerating animals. This study demonstrated that colonization of the sea cucumber gut was deterministic; despite immersion in a diverse consortium of environmental microbes, a specific subset of microbes proliferated in the gut, including taxa that likely conferred energetic and immune advantages to the host. Sea cucumbers have the potential to revolutionize our understanding of gut microbiome assembly, as rapid and repeatable gut tissue regeneration provides a promising and tractable experimental system.

Copyright © 2020 American Society for Microbiology.